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Su mayor logro fue llevar al Athletic a disputar la final de la Copa del Rey en 2009, hecho que cobró gran relevancia, debido a que el club llevaba 24 años sin conseguirlo. A falta de siete jornadas para el final ocupaba todavía puestos de descenso y fue entonces cuando tres triunfos seguidos contra Girona F. C., C. D. Leganés y Real Sociedad permitieron alcanzar la puntuación mínima para continuar un año más en Primera. Tras largas y agrias discusiones, el Athletic aceptó retirar a dos de sus ingleses, dejando a Martyn Veitch, que ya había sido campeón con el Athletic el año anterior. Históricamente, la cantera del Athletic está considerada como una de las más importantes del fútbol español y ha aportado nombres de gran relevancia en la historia de la Primera División española, tales como los técnicos Javier Clemente, Koldo Agirre, Iñaki Sáez y Ernesto Valverde y los futbolistas, José Ramón Alexanko, los hermanos Julio y Patxi Salinas, Rafael Alkorta, Genar Andrinua, Andoni Goikoetxea, Julen Guerrero, Fran Yeste, Aritz Aduriz, Andoni Iraola y el campeón mundialista Fernando Llorente, entre otros. Segunda División en la temporada 2004-05 después de catorce años sin que el equipo jugase en la categoría de plata del fútbol español.
En 2015, Ernesto Valverde logró acabar con la larga sequía de títulos del Athletic, que tras 31 años de espera se alzó con la Supercopa de España, donde venció al F. C. Barcelona de Leo Messi con una contundente goleada (5-1 en el global). Se cierra el expediente con una última instancia de mediados de 1941 en la que a la vez que solicita una subvención de 2500 pesetas para su ansiada continuación de estudios en Madrid, o bien en Roma, comunica entre otros asuntos que ha ganado mediante oposición el Premio de Escultura de la Fundación Aníbal Álvarez. Otros vestigios a destacar de esta época son las torres de Velasco Muza y La Grega en el río Tajo. En los primeros años de vida del club, durante la década de 1900, el Athletic estaba formado mayoritariamente por jugadores locales y por los que incorporaba para sus partidos de Copa del Rey desde su sucursal de Madrid, además de jugadores ingleses residentes en Bilbao, del mismo modo que ocurría en la mayoría de los equipos españoles de la época.
A principios de 2010, el número de jugadores vizcaínos en el primer equipo decayó considerablemente, tal es así, que el 2 de marzo de 2011 pasó a la historia como el día en que el once inicial del Athletic no presentó ningún vizcaíno en 113 años de historia. En el año 2000, ingresó el primer canterano negro de la historia del club, Blanchard Moussayou Sambou, que, aunque nacido en Angola, residía en Erandio. Fue en ese año cuando, según el club, el Athletic comenzó a jugar exclusivamente con jugadores vizcaínos, aunque no se tiene ninguna prueba objetiva de que este hecho fuera premeditado o fruto de la casualidad. Otro candidato es Dan Ashworth, ahora director de fútbol del Newcastle, aunque al haberse unido al proyecto desde el Brighton hace relativamente poco, parece pronto para que lo abandone. Por su parte, un mes después, el director deportivo del Athletic, Javier Irureta, discrepó de su propio presidente al afirmar que Griezmann sí entraba en la filosofía por haberse formado en un club vasco. Poco después, con la llegada de Josu Urrutia a la presidencia en 2011, el Athletic zanjó el debate sobre la filosofía haciéndola pública en la web oficial del club.
Por esta razón, existen diversas opiniones sobre varios jugadores que han jugado en el Athletic Club, en especial, en los últimos 25 años. Según Manu Sainz en el Diario AS, en las oficinas del Real Madrid ya corre un rumor sobre ello. Para zanjar definitivamente el conflicto, la FECF, organizadora del campeonato, estableció en 1912 un nuevo reglamento por el que solo podrían participar jugadores españoles, “considerando como tales a quienes lo son según la Constitución del Estado español”. El delantero Cristian Arango está listo para regresar a la MLS y podría unirse al Real Salt Lake el próximo mes, según informa ‘The Athletic’. Para el campeonato de 1909, tanto la Real Sociedad como el Athletic trajeron los primeros jugadores ingleses. Para el campeonato de 1910 se repitió la situación, pero venció el Athletic, que contaba con tres ingleses, mientras que la Real contaba con tres ingleses, un francés y dos jugadores de Madrid. Como dato significativo, la UEFA considera que un jugador debe estar al menos tres años en la cantera de un club para considerarle canterano del mismo. También debutó el primer jugador de fuera de «Euskal Herria» formado en una cantera vasca, Luis de la Fuente, originario de La Rioja, quien hizo su debut en el Athletic tras formarse desde los 15 años en Lezama.